(Embryological development and anatomo-physiological evolution of the heart) (Part 1)

Manuel Gómez-Gómez,* Cecilia Danglot-Banck,* Honorio Santamaría-Díaz,* Carlos Riera-Kinkel*

RESUMEN

La cardiogénesis principia el día 18 de la vida intrauterina, al formarse la excrecencia cardiogénica del mesodermo precardiaco y termina el día 45 con la formación de la parte membranosa del tabique ventricular. Luego el primordio cardiaco se forma en la placa cardiogénica ubicada en el extremo craneal del embrión. Es entonces cuando las células angiogénicas de configuración semejante a una herradura se funden para formar dos tubos endocárdicos; después debido a pliegue cefálico y lateral ingresan en la región torácica en donde se fusionan formando un solo tubo endocárdico. A partir de este proceso evolutivo, se van conformando las características anatómicas de las cavidades cardiacas y de los vasos que emergen de este órgano. Es así como al final de la octava semana se completa el desarrollo anatómico del corazón fetal y su maduración fisiológica se continúa después del nacimiento.

Summary:

The cardiogenesis begins at 18 day of the intra-uterine life, when being formed the excrescence cardiogenic of the precardiac mesoderm and it finishes around 45 day, when start the membranous part of the ventricular septum is in formation. Then the heart primordio is formed in the cardiogenic badge located in the cranial end of the embryo. It is then when the angiogenic cells of configuration is similar to a horseshoe, melt to form two tubes endocardic; then due to cephalic and lateral pleat they enter in the thoracic region where you/ they fuse forming a single tube endocardic. Starting from this evolutionary process, they go conforming to the anatomical characteristics of the heart cavities and of the glasses that emerge of this organ. It is as well as at the end of the eighth week it is completed the anatomical development of the fetal heart and their physiologic maturation you continues after the birth.

Se considera, en términos de su definición, que la embriología forma parte de la biología del desarrollo: desde la concepción al segundo mes, por lo que comprende las primeras nueve semanas a partir de la concepción.

El conocimiento embriológico permite conocer la etiología (las causas) en tanto que la (patogénesis) permite conocer los mecanismos mediante los cuales hubo un desarrollo anormal en el producto en gestación. Es así como para entender el origen de las cardiopatías congénitas complejas es necesario conocer en qué momento pudo haber ocurrido la malformación cardiaca, facilitando el diagnóstico clínico de la cardiopatía1 (Cuadros 1 a 3 y Figura 1).

EMBRIOGÉNESIS NORMAL: TERCERA SEMANA DE LA VIDA

En el desarrollo embrionario cardiovascular los principales los eventos que ocurren en la tercera semana de la evolución (entre los días 15 a 21), se pueden resumir de la siguiente manera:

  1. El mesodermo en los humanos se desarrolla a partir del ectodermo el día 15 de la gestación y es así como a partir del mesodermo se desarrolla el sistema cardiovascular.
  2. En cuanto a los orígenes del tubo cardiaco se conforma a partir de grupos de células angiogénicas: las que se encuentran en la placa o excrecencia cardiogénica.

3. El celoma intra-embrionario se desarrolla el día 18, a partir de la cavitación del mesodermo, del cual se derivan todas las cavidades corporales: pericárdica, pleural y peritoneal (Figuras 2 y 3).

La recién formada protuberancia del tubo cardiaco en la cavidad pericárdica (Figura 2), se adhiere a la pared dorsal por un pliegue de tejido: el mesodermo dorsal (Figura 3), el que es un derivado del mesodermo esplacnopleural del intestino anterior. Estos grupos de células angiogénicas se aglutinan para generar los tubos endocárdicos derecho e izquierdo y cada tubo continúa su desarrollo hacia el cráneo con una aorta dorsal como tracto de salida y caudalmente con una vena vitelo-umbilical como tracto de entrada; eventualmente éstos se rompen dejando el tubo cardiaco suspendido en la cavidad pericárdica. 4. La fase de «tubo recto del corazón» (o pretorsión) se desarrolla a partir del vigésimo día (Figura 4B) y los latidos cardiacos probablemente comienzan en esta fase o después de ésta, en la etapa temprana de la dextro o levo-torsión (Figura 4A y 4C).

5. Formación del «bucle» cardiaco normal a la derecha en su forma dextro, y anormal a la izquierda en su forma Levo, empieza a los 21 días de edad (Figura 4A y 4C).

Lista de abreviaturas: SA: senoauricular, AV: auriculoventricular, D: ductus, AP: arteria pulmonar, AA: arco aórtico, AI: aurícula izquierda, Vent: Ventrí- culo, D: derecho, I: izquierdo, FO: foramen ovale, OP: ostium primum, VCSI: vena cava superior izquierda, CA: conducto arterioso.2

Durante el plegado lateral y craneal del embrión los tubos se encuentran en la cavidad torácica y esto da lugar a ambos se acerquen entre sí, a la vez que se inicia su fusión en dirección caudo-craneal y alrededor del día 21 se fusionan totalmente (Figuras 5 a 7).12-14 Es así como al protruir en la cavidad se convierte en una capa de miocardio, y una capa de matriz acelular (gelatina cardiaca) separa el miocardio y el tubo cardiaco endotelial. Es así como el tubo cardiaco recién formado (Figura8) se divide de abajo hacia arriba en las siguientes regiones:

  • Seno venoso que consiste en los cuernos izquierdo y derecho.
  • Aurículas primitivas: las que se fusionan más tarde para formar la aurícula común.
  • Surco aurículo-ventricular: que divide la aurícula y el ventrículo primitivo.
  • Ventrículo primitivo: que se expande para convertirse en el ventrículo izquierdo.
 Figura 1. Principales eventos en la morfogénesis cardiaca. La formación de las válvulas, ventrículos, aurículas y del sistema de conducción, es por la interacción con un grupo de proteínas reguladoras que actúan en forma independiente o conjunta. Los factores implicados durante la cardiogénesis, se indican al lado de las flechas.
Figura 2. Imagen del tubo del corazón en un embrión de 21 días de desarrollo. Si bien antes se pensaba que las distintas partes del corazón estaban representadas en el tubo lineal, ahora se sabe que da lugar al ventrículo izquierdo definitivo y al tabique ventricular: nótese que ya existe un arreglo asimétrico del tubo, como lo muestra la flecha.10
Figura 3. La imagen muestra un embrión en estadio Carnegie 10 a los 22 días, con somitas, a través de la parte ventricular del tubo cardiaco. En esta fase el tubo se apoya en el mesocardio dentro de la cavidad pericárdica (ver flechas).11
Figura 4. Formación del bucle cardiaco. A. Dextro-rotación, con ventrí- culos en situ solitus (no invertido). B. Tubo del corazón recto o en fase de prebucle. C. Levo-torsión con inversión de los ventrículos (imagen en espejo).
Lista de abreviaturas. A aurícula, Ao aorta, BC bulbus cordis, PA arteria pulmonar, TA tronco arterial, V ventrículo, VD ventrículo derecho, VI ventrículo izquierdo.
Lista de abreviaturas. AP: Atrios primitivos, PRTVD: Primordio de la región trabeculada del ventrículo anatómicamente derecho, PRTVI: Pri- mordio de la región trabeculada del ventrículo anatómicamente izquierdo, TEP: Tracto de entrada primitivo.
 
Figura 5. A. Tubo cardiaco rec- to, vista frontal. Note que sólo están presentes dos primordios.
B. Asa en C en vista frontal. Ya existen cinco primordios. La flecha indica el surco profundo de la curvatura menor del asa que separa las regiones trabeculadas de los ventrículos.
 
  • Surco interventricular: que divide el ventrículo primi- tivo y el bulbus cordis.
  • Bulbus cordis: que a su vez puede dividirse en:
    • Bulbus cordis, que es la parte proximal que forma el ventrículo derecho.
    • Conus cordis.
    • Tronco arterial.
    • Saco aórtico (Figura 8) (Cuadro 4).

CUARTA SEMANA DE VIDA

El desarrollo cardiovascular entre los días 22 a 285 se caracteriza por:

  1. Haber concluido la formación del bucle cardiaco con torsión a la derecha (horizonte XI).
  2. Comenzar el desarrollo morfológico del ventrículo izquierdo y derecho (horizonte XIII).
  3. Inicio de la circulación.
  4. He iniciar el desarrollo del septo cardiovascular.
  5. Principiar el desarrollo de los arcos aórticos (Figura 9).

PARTICIÓN AURICULAR

Cuando el tubo cardiaco forma el asa bulbo-ventricular, se fusionan las dos aurículas primitivas formando una sola y se ubica en sentido craneal hacia el ventrículo primitivo y dorsal: en el bulbus cordis. Por otra parte el tronco arterial se sitúa en el techo de la aurícula común.

La partición de la aurícula con la aparición del septum primum en el día 28, se origina una cresta de tejido que crece a partir de la pared dorsal de la aurícula, hacia los cojinetes endocárdicos: formando el ostium primum (apertura) por el borde libre del septum primum.

Antes de que el septum primum se fusione con los cojinetes endocárdicos, aparecen perforaciones en la parte

Figura 6. Microfotografía electrónica por escaneo a los 22 días con estadio Carnegie 10 con 11 somitas, vista frontal del tubo cardiaco recto. Note que el tubo está compuesto primariamente por el ventrículo en desarrollo, que se convertirá en el ventrículo
Figura 7. Corazón primitivo que comprende gran parte del cuerpo del embrión y que inicia su latido a los 22 días.
Figura 8. Microscopio de luz (10x) de embrión mostrando el asa cardiaca a los 22 días del desarrollo, que muestra el plano frontal y los que serán ventrículos: BC bulbus cordis, VP ventrículo primitivo, AP aurícula primitiva, SVD seno venoso derecho, SVI seno venoso izquierdo.13

QUINTA SEMANA DE LA VIDA

En esta etapa (entre los 29 y 35 días) el desarrollo cardiovascular puede resumirse de la siguiente manera:

Figura 9. A. A los 24 días el embrión mide 4 mm y está implantado firmemente en la pared del útero. Su forma recuerda a un caballito de mar y el pequeño corazón se extiende casi hasta la cabeza B. Aspecto del corazón de un embrión de 24 días, cuando ya late rápido y de manera rítmica.11
Figura 10. Microscopia electrónica por escaneo del componente auricular del corazón en un embrión de cuatro semanas. Se puede ver cómo el tubo del corazón permanece conectado al mesénquima faríngeo a través del mesocardio dorsal, se puede ver además que no hay límites entre el componente auricular y los afluentes venosos sistémicos en esta etapa; sin embargo, la confluencia de los afluentes de la cara izquierda es menor que la confluencia del lado derecho del TD intestino.
  1. Los ventrículos izquierdo y derecho y el tabique ventricular,
    continúan su crecimiento y desarrollo.
  1. Existe una aproximación de la aorta al foramen interventricular, la válvula mitral y el ventrículo izquierdo.
  2. Ocurre la separación de la aorta ascendente y arteria pulmonar principal (horizonte XVIa, días 32-33).
  3. Se logra ya la separación de las válvulas mitral y tricúspide (horizonte XVII, 34-36 días).
  4. Se amplía el ventrículo derecho.
  5. Se asocia con la ampliación ventricular derecha que el tabique ventricular muscular se mueva de derecha a izquierda, debajo del canal AV.
  6. La válvula tricúspide se abre en el ventrículo derecho (horizonte XVII).
  7. El ostium primum está cerrado por el tejido de los cojines endocárdicos del canal AV, con lo que se separan las aurículas.
  8. El ápex ventricular rota horizontalmente a la izquierda.
  9. Desde los días 30 a 36, la válvula pulmonar se mueve desde la parte posterior y a la izquierda de la válvula aórtica en desarrollo (30-32 días, horizonte XV) a una posición al lado y a la izquierda de la válvula aórtica (días 32-33, horizonte, XVIa), después se ubica algo anterior y a la izquierda de la válvula aórtica (días 33-34, horizonte XVIb) para finalmente situarse en su posición normal anterior y a la izquierda de la válvula aórtica (días 34-36, horizonte XVII).
    Así como en la quinta semana, con la circulación primitiva única, que es suficiente para que respiren los peces, se convierte en las circulación definitiva y doble en paralelo, la que caracteriza también a la de los mamíferos. Aunque la separación cardiovascular está casi concluida aún es patente el foramen interventricular (Cuadro 6).
Figura 11. A. Embrión a las cinco semanas en donde el pequeño cuerpo es bastante transparente. Se distingue la cabeza y la cola, el corazón, la columna vertebral y los brotes de las manos. B. Otra vista de un embrión a los 35 días en donde se aprecia el gran tamaño del corazón.

Al final de la quinta semana, están presentes los arcos aórtico 3, 4 y 6, el conducto arterioso y la aorta dorsal están intactas; sin embargo las células de la cresta neural siguen contribuyendo al desarrollo del infundíbulo, las grandes arterias y sus ramas5 (Figura 11).

Referencias:

  1. Langman J. Medical embryology. 2a ed. Baltimore: Williams & Wilkins; 1969.
  2. Streeter GL. Developmental horizons in human embryos. Age groups XI to XXIII. In: Embryology reprint. Washington, DC: Carnegie Institute; 1951: II.
  3. Mall FP. Report upon the collection of human embryos at the Johns Hopkins University. The Anatomical Record: 1911; 5: 343-57.
  4. http://pediatriccardiology.uchicago.edu/index.htm.embriology. accesada: 21 08 2012.
  5. Van Praagh R. Embriology. In: Keane, editor. Nadas pediatric cardiology. 2a ed. Philadelphia: WB Saunders Company; 2006.
  6. Arteaga-Martínez M, Gallegos-Serrano SP. Desarrollo del corazón. México: Departamento de Embriología, UNAM; 2010.
  7. Moorman A, Webb S, Brown NA, Lamers W, Anderson RH. Development of the Heart: 1) formation of the cardiac chambers and arterial trunks. Heart 2003; 89: 806-14.
  8. Anderson RH, Webb S, Brown NA, Lamers W, Moorman A. Development of the Heart: 2) Septation of the atriums and ventricles. Heart 2003; 89: 949-58.
  9. Anderson RH, Webb S, Brown NA, Lamers W, Moorman A. Development of the Heart: 3) Formation of the ventricular outflow tract, arterial valves, and intrapericardial arterial trunks. Heart 2003; 89: 1110-8.
  10. Salazar-García M, Sánchez-Gómez C, Contreras-Ramos A, Carrillo-Ávalos BA, Revilla-Monsalve MC, Palomino-Garibay MA. Los segmentos cardiacos primitivos, su implicación en la cardiogénesis normal aplicada a la cardiología pediátrica. Arch Cardiol Mex 2006; 76(Supl 4): S46-57.
  11. Nilsson L, Hamberger L. Nacer: La gran aventura. Barcelona: Salvat Editores; 2006.
  12. Ernst LM. Heart and blood vessels. En: Ernst LM, Ruchelli ED, Huff DS, editors. Color atlas of fetal and neonatal histology. New York: Springer; 2011: 3-18.
  13. García-Cavazos R, Gómez-Saviñón VG. Embriogénesis cardiovascular. En: Ruesga-Zamora EA, Saturno-Chiu G, editores. Cardiología. 2a ed. México: Manual Moderno; 2011: 55-60.
  14. Baldwin HS, Dees E. Embriology and physiology of the cardiovascular system. En: Gleason CA, Devaskar SV, editors. Avery’s diseases of the newborn. 9th ed. Philadelphia: Elsevier Saunders; 2012.

Correspondencia:

Dr. Manuel Gómez Gómez, Parque Zoquiapan Núm. 25, Col. del Parque, 53398, Naucalpan, Estado de México. Tel. 55 76 56 06

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